Doch bereits am 1. Oktober 1935 gruppierte das Reichsministerium für Luftfahrt die Anlage von Herzogenaurach als Horstkommandantur ein.
Um das zunächst grasbewachsene Flugfeld reihten sich Werftbereich, Lehrwerkstatt, Flugzeughallen, Versorgungsgebäude mit Kfz-Bereich, Küche, Kantine und Offizierskasino, außerdem Mannschaftsunterkünfte, Kommandantur, sowie Wohnhäuser für verheiratete Offiziere. Die Start- und Landebahn wurde später aus Backsteinen angelegt.

Der Schulungsbetrieb mit zweisitzigen Schulungsflugzeugen der Marken Arado, Heinkel, Klemm und Focke-Wulf begann am 1. März 1936.
Am 15. Juli 1939 war das Jagdgeschwader 70 auf dem Fliegerhorst stationiert, das am 13. September 1939 im neu aufgestellten I. Jagdgeschwader 54 aufging, das den Namen "Grünherz" trug. Im Jahr 1940 wurde die Jagdfliegerschule 4 eingerichtet, die ausgebildeten Flieger wurden dann an die Front abkommandiert.